EMOTIONAL AWARENESS: EXISTING FINDINGS AND THEORIES
Conscious vs. unconscious emotional processes
We propose that the insula serves a critical role in emotional awareness. Emotion, as a multiconstrual concept, is usually considered to consist of a physiological–biological component, an experiential–psychological component, and an expressive–social component (Lane and Schwartz, 1987; Dolan, 2002). Lane and Schwartz defined five levels of emotional awareness as the awareness of bodily sensations, the body in action, individual feelings, blends of feelings, and blends of blends of feelings (Lane and Schwartz, 1987). In the current review, we simplify this definition as the conscious experience of emotions (the experiential or “feeling” domain of emotion); operationally, emotional awareness occurs during the supraliminal processing of affective stimuli (Pessoa, 2005). Compelling evidence shows that emotional perception, evaluation, and behavior can be processed with or without conscious awareness (see, e.g., Ohman and Soares, 1994) and that emotional awareness is a necessary, but not a sufficient, condition for successful emotional processing. However, it has been suggested that only coarse affective properties can be registered without awareness (Pessoa, 2005) and that the capacity to experience emotions fully significantly increases the likelihood of one to make an appropriate action or decision (Lane and Schwartz, 1987).
Interoception and emotional awareness
Interoception is the sense of the physiological condition of the body (Craig, 2002, 2003). The ongoing discussion on the relationship between interoception and emotional awareness can be dated back to the era of William James (1884) and Carl Lange (1885), if not earlier. Lange considers cardiovascular responses as a basis for emotional awareness, whereas James extends this view by including autonomic functions other than cardiovascular responses. Their ideas, usually mentioned together as the James-Lange theory, was challenged by the Cannon-Bard theory (Bard, 1928; Cannon, 1932), which argues that bodily responses are the result, not the cause, of emotions and that a central nervous system is needed to generate emotional feelings. The self-perception theory, derived from radical behaviorism, supports the notion that emotional feelings follow behavior, although the extent differs among individuals (Bem, 1967; Laird, 1974). More recently, it has been proposed that reactivation of bodily and neural responses involved in lower-level sensorimotor processes contributes to subjective awareness (Thompson and Varela, 2001; Niedenthal, 2007; Harrison et al., 2010; Gray et al., 2012; Oosterwijk et al., 2012; Pollatos et al., 2012). Such embodiment of high-level emotional feelings is sometimes termed the “somatic marker,” which captures the physical aspect of subjective awareness (Damasio, 1996). By incorporating ideas from theoretical neurobiology, it has recently been suggested that predictive coding of interoceptive information is important in awareness (Seth et al., 2011). This implies that emotion can be viewed as a form of interoceptive inference; that is, subjective feelings are based on the active interpretation of changes in the physiological conditions of the body (Seth et al., 2011). These new developments support an inseparable relationship between interoception and emotional awareness.
Brain mechanisms of emotional awareness
Although several other brain regions such as ACC, amygdala, and ventromedial prefrontal cortex are commonly implicated (Lane et al., 1998; LeDoux, 2000; Cohen et al., 2001; Adolphs, 2002; Ochsner and Gross, 2005; Phelps, 2006; Duncan and Barrett, 2007; Lieberman, 2007), the insular cortex has been singled out as a critical neural substrate for interoceptive and emotional awareness (Craig, 2009, 2010, 2011; Singer et al., 2009; Jones et al., 2010; Seth et al., 2011). The posterior insular cortex has been commonly associated with somatotopic representations of bodily states such as itch, pain and temperature, and touch (Damasio et al., 2000; Craig, 2002, 2009; Harrison et al., 2010), whereas AIC participates in a wide range of functions, including and beyond bodily representations. Neuroimaging studies consistently show that AIC activation is associated with cardiovascular functions (King et al., 1999; Henderson et al., 2002), respiration (Banzett et al., 2000; Henderson et al., 2002), pain (Treede et al., 1999; Wager et al., 2004), touch (Keysers et al., 2004; Lindgren et al., 2012), thermosensory awareness (Craig et al., 2000), disgust (Phillips et al., 1997; Wicker et al., 2003; Calder et al., 2007), interoceptive awareness (Critchley et al., 2004; Zaki et al., 2012), general emotional processing (Davidson and Irwin, 1999; Zaki et al., 2012), cognitive control (Eckert et al., 2009; Menon and Uddin, 2010), empathy (Singer et al., 2004; Gu and Han, 2007a; Gu et al., 2010, 2012, 2013; Lamm et al., 2010; Ebisch et al., 2011), intuition (Kuo et al., 2009), unfairness (Sanfey et al., 2003; Kirk et al., 2011), risk and uncertainty (Preuschoff et al., 2008; Bossaerts, 2010; Ullsperger et al., 2010; Bach and Dolan, 2012), trust and cooperation (King-Casas et al., 2008), and norm violations (Montague and Lohrenz, 2007; Xiang et al., 2013). It has also been observed that patients with focal epileptic seizures that arise from the AIC report heightened emotional awareness and enhanced wellbeing (Picard, 2013), further supporting a role of AIC in emotional awareness.
A posterior-to-anterior gradient in the insular cortex has been proposed, in which physical features of interoception are processed in the posterior insula and the integration of interoception with cognitive and motivational information in the AIC, and the right AIC serves a more dominant role than the left AIC (Craig, 2009, 2010, 2011). Recent work further suggests that, as a critical neural correlate in interoceptive predictive coding, AIC serves a computational role in emotional awareness (Seth et al., 2011). The insular cortex is therefore considered to form an interoceptive image of one’s physiological states and consequently to relay internal needs to subjective awareness of feelings (Craig, 2002; Harrison et al., 2010).
It is noteworthy that the insular cortex works closely with a network of regions, including the ACC (Critchley, 2004; Critchley et al., 2004; Medford and Critchley, 2010; Fan et al., 2011; Denny et al., 2012; Lindquist et al., 2012), somatosensory cortex (Gu et al., 2013), and amygdala (Etkin and Wager, 2007). It has been pointed out that patients with bilateral insular damage still preserve certain aspects of emotional awareness, suggesting that emotional feelings might first emerge from the brainstem and hypothalamus, which are later enriched and refined by the insula (Damasio et al., 2013).
Clinical significance: alexithymia and related disorders
Deficit in emotional awareness, termed as alexithymia (Taylor, 2000), is commonly seen in conditions associated with neuropathological degeneration of the VENs and functional deficits of the AIC, such as behavioral variant frontotemporal dementia (Seeley et al., 2006; Seeley, 2010; Kim et al., 2012), callosal agenesis (Kaufman et al., 2008), and autism (Santos et al., 2011; Butti et al., 2013). Among the popular tools to measure trait alexithymia is the 20-item Toronto Alexithymia Scale (TAS-20), which assesses three aspects of emotional deficits: difficulty in identifying emotions, difficulty in describing emotions, and externally oriented thinking style (Taylor et al., 2003). As assessed by TAS-20, the prevalence of alexithymia is approximately 10% in the general population (Kokkonen et al., 2001) and is remarkably high in patients with autism spectrum disorders (85%; Hill et al., 2004). In autism, lower AIC activations are correlated with higher TAS-20 scores (Bird et al., 2010). Patients with frontotemporal dementia are more alexithymic than matched controls, and such deficits have been associated with abnormalities in pregenual ACC (Sturm and Levenson, 2011) and AIC (Seeley, 2010). Alexithymia is also observed in individuals with depersonalization syndrome (Simeon et al., 2009). Even in the absence of psychiatric or neurological disorders, alexithymia is very common among elderly people (34%; Joukamaa et al., 1996). This suggests that emotional awareness is important to mental health and that impaired emotional awareness interferes with normal social function in both clinical and nonclinical populations. Diminished ability to integrate information rapidly among spatially distinct regions may underlie functional deficits in these conditions and, ultimately, in the inability to make quick and intuitive judgments regarding uncertain and rapidly changing social contexts (Allman et al., 2005).
En Espanol
CONCIENCIA EMOCIONAL: HALLAZGOS Y TEORÍAS EXISTENTES
Procesos emocionales conscientes vs. inconscientes
Proponemos que la ínsula cumple un papel fundamental en la conciencia emocional. La emoción, como un concepto multiconstruido, generalmente se considera que consta de un componente fisiológico-biológico, un componente experiencial-psicológico y un componente expresivo-social (Lane y Schwartz, 1987; Dolan, 2002). Lane y Schwartz definieron cinco niveles de conciencia emocional como la conciencia de las sensaciones corporales, el cuerpo en acción, los sentimientos individuales, las mezclas de sentimientos y las mezclas de mezclas de sentimientos (Lane y Schwartz, 1987). En la revisión actual, simplificamos esta definición como la experiencia consciente de las emociones (el dominio experiencial o de “sentimiento” de la emoción); operativamente, la conciencia emocional ocurre durante el procesamiento supraliminal de los estímulos afectivos (Pessoa, 2005). Evidencia convincente muestra que la percepción emocional, la evaluación y el comportamiento pueden procesarse con o sin conciencia (ver, por ejemplo, Ohman y Soares, 1994) y que la conciencia emocional es una condición necesaria, pero no suficiente, para un procesamiento emocional exitoso. Sin embargo, se ha sugerido que solo las propiedades afectivas groseras pueden registrarse sin conciencia (Pessoa, 2005) y que la capacidad de experimentar emociones en su totalidad aumenta significativamente la probabilidad de que uno tome una acción o decisión apropiada (Lane y Schwartz, 1987).
Interocepción y conciencia emocional
La interocepción es el sentido de la condición fisiológica del cuerpo (Craig, 2002, 2003). La discusión en curso sobre la relación entre la interocepción y la conciencia emocional se remonta a la era de William James (1884) y Carl Lange (1885), si no antes. Lange considera que las respuestas cardiovasculares son la base de la conciencia emocional, mientras que James amplía este punto de vista al incluir funciones autonómicas distintas de las respuestas cardiovasculares. Sus ideas, generalmente mencionadas juntas como la teoría de James-Lange, fueron desafiadas por la teoría de Cannon-Bard (Bard, 1928; Cannon, 1932), que argumenta que las respuestas corporales son el resultado, no la causa, de las emociones y que un factor central El sistema nervioso es necesario para generar sentimientos emocionales. La teoría de la autopercepción, derivada del conductismo radical, apoya la noción de que los sentimientos emocionales siguen al comportamiento, aunque el grado difiere entre los individuos (Bem, 1967; Laird, 1974). Más recientemente, se ha propuesto que la reactivación de las respuestas corporales y neurales involucradas en los procesos sensoriomotores de bajo nivel contribuye a la conciencia subjetiva (Thompson y Varela, 2001; Niedenthal, 2007; Harrison et al., 2010; Gray et al., 2012; Oosterwijk et al., 2012; Pollatos et al., 2012). Tal encarnación de sentimientos emocionales de alto nivel a veces se denomina “marcador somático”, que captura el aspecto físico de la conciencia subjetiva (Damasio, 1996). Al incorporar ideas de la neurobiología teórica, se ha sugerido recientemente que la codificación predictiva de la información interoceptiva es importante en la conciencia (Seth et al., 2011). Esto implica que la emoción puede verse como una forma de inferencia interoceptiva; es decir, los sentimientos subjetivos se basan en la interpretación activa de cambios en las condiciones fisiológicas del cuerpo (Seth et al., 2011). Estos nuevos desarrollos respaldan una relación inseparable entre la interocepción y la conciencia emocional.
Mecanismos cerebrales de la conciencia emocional
Aunque comúnmente están implicadas otras regiones cerebrales como el ACC, la amígdala y la corteza prefrontal ventromedial (Lane et al., 1998; LeDoux, 2000; Cohen et al., 2001; Adolphs, 2002; Ochsner y Gross, 2005; Phelps, 2006 ; Duncan y Barrett, 2007; Lieberman, 2007), la corteza insular ha sido señalada como un sustrato neural crítico para la conciencia interoceptiva y emocional (Craig, 2009, 2010, 2011; Singer et al., 2009; Jones et al., 2010; Seth et al., 2011). La corteza insular posterior se ha asociado comúnmente con representaciones somatotópicas de estados corporales como picazón, dolor y temperatura, y tacto (Damasio et al., 2000; Craig, 2002, 2009; Harrison et al., 2010), mientras que AIC participa en una amplia gama de funciones, incluidas y más allá de las representaciones corporales. Los estudios de neuroimagen muestran consistentemente que la activación de AIC está asociada con funciones cardiovasculares (King et al., 1999; Henderson et al., 2002), respiración (Banzett et al., 2000; Henderson et al., 2002), dolor (Treede et al. ., 1999; Wager et al., 2004), tacto (Keysers et al., 2004; Lindgren et al., 2012), conciencia termosensorial (Craig et al., 2000), asco (Phillips et al., 1997; Wicker et al., 2003; Calder et al., 2007), conciencia interoceptiva (Critchley et al., 2004; Zaki et al., 2012), procesamiento emocional general (Davidson and Irwin, 1999; Zaki et al., 2012), control cognitivo (Eckert et al., 2009; Menon y Uddin, 2010), empatía (Singer et al., 2004; Gu y Han, 2007a; Gu et al., 2010, 2012, 2013; Lamm et al., 2010; Ebisch et al., 2011)
Se ha propuesto un gradiente de posterior a anterior en la corteza insular, en el que las características físicas de la interocepción se procesan en la ínsula posterior y la integración de la interocepción con información cognitiva y motivacional en el AIC, y el AIC derecho desempeña un papel más dominante que el AIC izquierdo (Craig, 2009, 2010, 2011). El trabajo reciente sugiere además que, como un correlato neuronal crítico en la codificación predictiva interoceptiva, AIC cumple un papel computacional en la conciencia emocional (Seth et al., 2011). Por lo tanto, se considera que la corteza insular forma una imagen interoceptiva de los estados fisiológicos de uno y, en consecuencia, transmite las necesidades internas a la conciencia subjetiva de los sentimientos (Craig, 2002; Harrison et al., 2010).
Cabe señalar que la corteza insular trabaja en estrecha colaboración con una red de regiones, incluida la ACC (Critchley, 2004; Critchley et al., 2004; Medford y Critchley, 2010; Fan et al., 2011; Denny et al., 2012; Lindquist et al., 2012), corteza somatosensorial (Gu et al., 2013) y amígdala (Etkin y Wager, 2007). Se ha señalado que los pacientes con daño insular bilateral aún conservan ciertos aspectos de la conciencia emocional, lo que sugiere que los sentimientos emocionales pueden surgir primero del tronco encefálico y el hipotálamo, que luego son enriquecidos y refinados por la ínsula (Damasio et al., 2013).
Importancia clínica: alexitimia y trastornos relacionados
El déficit en la conciencia emocional, denominado alexitimia (Taylor, 2000), se observa comúnmente en condiciones asociadas con la degeneración neuropatológica de las VEN y los déficits funcionales de la AIC, como la variante conductual de la demencia frontotemporal (Seeley et al., 2006; Seeley, 2010 ; Kim et al., 2012), agenesia callosa (Kaufman et al., 2008) y autismo (Santos et al., 2011; Butti et al., 2013). Entre las herramientas populares para medir la alexitimia rasgo se encuentra la Escala de Alexitimia de Toronto (TAS-20) de 20 ítems, que evalúa tres aspectos de los déficits emocionales: dificultad para identificar emociones, dificultad para describir emociones y estilo de pensamiento orientado hacia el exterior (Taylor et al. , 2003). Según lo evaluado por TAS-20, la prevalencia de alexitimia es de aproximadamente el 10 % en la población general (Kokkonen et al., 2001) y es notablemente alta en pacientes con trastornos del espectro autista (85 %; Hill et al., 2004). En el autismo, las activaciones más bajas de AIC se correlacionan con puntuaciones más altas de TAS-20 (Bird et al., 2010). Los pacientes con demencia frontotemporal son más alexitímicos que los controles emparejados y tales déficits se han asociado con anormalidades en ACC pregenual (Sturm y Levenson, 2011) y AIC (Seeley, 2010). La alexitimia también se observa en individuos con síndrome de despersonalización (Simeon et al., 2009). Incluso en ausencia de trastornos psiquiátricos o neurológicos, la alexitimia es muy común entre las personas mayores (34 %; Joukamaa et al., 1996). Esto sugiere que la conciencia emocional es importante para la salud mental y que la conciencia emocional alterada interfiere con la función social normal tanto en poblaciones clínicas como no clínicas. La capacidad disminuida para integrar información rápidamente entre regiones espacialmente distintas puede ser la base de los déficits funcionales en estas condiciones y, en última instancia, en la incapacidad de hacer juicios rápidos e intuitivos sobre contextos sociales inciertos y rápidamente cambiantes (Allman et al., 2005).
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